超声微泡介导miR-545-3p 调节HOXA3对结直肠癌细胞增殖、凋亡、侵袭的影响

doi:10.3877/cma.j.issn.2095-5782.2025.02.008

目的

探讨超声微泡介导miR-545-3p 调节HOXA3 对结直肠癌（colorectal cancer，CRC）细胞增殖、凋亡、侵袭的影响。

方法

采用实时荧光定量聚合酶链式反应（quantitative real time polymerase chain reaction，qRT-PCR）检测SW620、SW480、LoVo、CACO-2 及正常结肠上皮细胞系NCM460 中miR-545-3p、同源盒基因3（homeobox geneA3， HOXA3） mRNA 表达水平；将生长较好的SW480 细胞分为空白组、微泡组、miR 组、过表达miR-545-3p 组、微泡+miR 组、微泡+过表达miR-545-3p 组、微泡+过表达miR-545-3p+空载体（pcDNA6.2/nLumio-DEST， pcDNA）组、微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3 组，采用qRT-PCR 法检测各组miR-545-3p 和HOXA3 表达，采用MTT 检测细胞增殖，采用流式细胞术检测细胞凋亡，采用Transwell 实验检测细胞侵袭，采用Western blotting检测HOXA3、增殖细胞核抗原（proliferating cell nuclear antigen， PCNA）、金属基质蛋白酶9（matrix metalloproteinase， MMP-9）、（Bcl-2-associated X protein， Bax）蛋白表达水平。通过皮下注射SW480 细胞悬液，建立裸鼠移植瘤模型，并分为对照组、微泡组、miR 微泡组、miR-545-3p 微泡组，每组10 只，检测裸鼠移植瘤瘤重。

结果

CRC 细胞中miR-545-3p 表达下调，HOXA3 mRNA 表达上调（P ＜0.05），以SW480 细胞变化最为显著，故作为后续研究对象。过表达miR-545-3p 与HOXA3-WT 共转染的荧光素酶活性低于miR NC 与HOXA3-WT 共转染（P ＜0.05）。过表达miR-545-3p 组可上调miR-545-3p 表达，下调HOXA3 表达，抑制细胞增殖、侵袭数及PCNA、MMP-9 蛋白表达，促进细胞凋亡及Bax 蛋白表达（P ＜0.05），微泡+过表达miR-545-3p 组上调miR-545-3p 表达，下调HOXA3 表达，抑制细胞增殖、侵袭数及PCNA、MMP-9 蛋白表达，促进细胞凋亡及Bax 蛋白表达效果优于过表达miR-545-3p 组（P ＜0.05）。miR-545-3p 微泡组裸鼠移植瘤瘤重显著低于对照组、微泡组、miR 微泡组（P ＜0.05）。

结论

超声微泡介导miR-545-3p 可通过下调HOXA3 抑制CRC 细胞增殖、侵袭，诱导其凋亡，为临床治疗CRC 提供新的给药方式及潜在靶点，为CRC 分子靶向治疗技术提供依据。

关键词: 超声微泡, 结直肠癌, miR-545-3p, HOXA3

Objective

To investigate the impacts of miR-545-3p mediated by ultrasound microbubbles on the proliferation， apoptosis， and invasion of colorectal cancer （CRC） cells by regulating HOXA3.

Methods

Real-time fluorescence quantitative polymerase chain reaction （qRT-PCR） was used to detect the mRNA expression levels of miR-545-3p and homeobox gene A3 （HOXA3） in SW620，SW480， LoVo， CACO-2， and the normal colon epithelial cell line NCM460； SW480 cells with good growth were divided into blank group， microbubble group， miR group， overexpression miR-545-3p group，microbubble+miR group， microbubble+overexpression miR-545-3p group， microbubble+overexpression miR-545-3p+empty vector （pcDNA6.2/nLumio-DEST， pcDNA） group， and microbubble+overexpression miR-545-3p+HOXA3 group.qRT-PCR was used to detect the expression of miR-545-3p and HOXA3 in each group， MTT was used to detect cell proliferation， flow cytometry was used to detect cell apoptosis，Transwell assay was used to detect cell invasion， and Western blotting was used to detect HOXA3 and proliferating cell nuclear antigen （PCNA）.Gene expression levels of PCNA， matrix metalloproteinase 9（MMP-9）， and Bcl-2-associated X protein （Bax） were measured.

Results

The expression of miR-545-3p was down-regulated and HOXA3 mRNA expression was up-regulated in CRC cells （P＜0.05）， and the changes were most significant in SW480 cells， which were selected for follow-up research.The luciferase activity of miR-545-3p co-transfected with HOXA3-WT was lower than that of miR NC co-transfected with HOXA3-WT （P＜0.05）.Overexpression of miR-545-3p can upregulate miR-545-3p expression，downregulate HOXA3 expression， inhibit cell proliferation， invasion and expression of PCNA and MMP-9 proteins， and promote cell apoptosis and Bax protein expression （P＜0.05）.Overexpression of miR-545-3p in the microbubble+miR-545-3p group upregulates miR-545-3p expression， downregulates HOXA3 expression， inhibits cell proliferation， invasion， and expression of PCNA and MMP-9 proteins， and promotes cell apoptosis and Bax protein expression more effectively than overexpression of miR-545-3p alone（P＜0.05）.The tumor weight of the miR-545-3p microbubble group in nude mice was significantly lower than that of the control group， microbubble group， and miR microbubble group （P＜0.05）.

Conclusion

miR-545-3p mediated by ultrasound microbubbles can inhibit the proliferation and invasion of CRC cells and induce their apoptosis by down-regulating HOXA3， providing a new drug delivery method and potential target for clinical treatment of CRC， and providing a basis for molecular targeted therapy of CRC.

Key words: Ultrasound microbubbles, Colorectal cancer, miR-545-3p, HOXA3

表1 miR-545-3p、HOXA3 mRNA 在细胞中变化（±s）

组别	例数	miR-545-3p	HOXA3mRNA
NCM460组	6	0.95±0.10	1.03±0.11
SW620组	6	0.72±0.08^a	1.45±0.15^a
LoVo组	6	0.68±0.07^a	1.57±0.16^a
CACO-2组	6	0.63±0.07^a	1.53±0.16^a
SW480组	6	0.42±0.05^a	2.13±0.22^a

表1 miR-545-3p、HOXA3 mRNA 在细胞中变化（±s）

组别	例数	miR-545-3p	HOXA3mRNA
NCM460组	6	0.95±0.10	1.03±0.11
SW620组	6	0.72±0.08^a	1.45±0.15^a
LoVo组	6	0.68±0.07^a	1.57±0.16^a
CACO-2组	6	0.63±0.07^a	1.53±0.16^a
SW480组	6	0.42±0.05^a	2.13±0.22^a

图1 miR-545-3p 和HOXA3 预测位点注：HOXA3：同源盒基因3。

表2 miR-545-3p 靶向调节HOXA3 表达（±s）

组别	例数	荧光素酶相对活性
miR NC+HOXA3-WT组	6	1.08±0.11
过表达miR-545-3p+HOXA3-WT组	6	0.59±0.06^a
miR NC+HOXA3-MUT组	6	1.03±0.11
过表达miR-545-3p+HOXA3-MUT组	6	1.07±0.12

表2 miR-545-3p 靶向调节HOXA3 表达（±s）

组别	例数	荧光素酶相对活性
miR NC+HOXA3-WT组	6	1.08±0.11
过表达miR-545-3p+HOXA3-WT组	6	0.59±0.06^a
miR NC+HOXA3-MUT组	6	1.03±0.11
过表达miR-545-3p+HOXA3-MUT组	6	1.07±0.12

图2 细胞中HOXA3 蛋白表达注：A 为空白组；B 为微泡组；C 为miR 组；D 为过表达miR-545-3p 组；E 为微泡+miR 组；F 为微泡+过表达miR-545-3p 组；G 为微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA 组；H 为微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3 组。HOXA3：同源盒基因3；pcDNA：空载体。

表3 各组细胞中miR-545-3p、HOXA3 mRNA 及蛋白表达（±s，n=6）

组别	例数	miR-545-3p	HOXA3 mRNA	HOXA3/β-actin
空白组	6	1.02±0.11	0.96±0.10	0.87±0.09
微泡组	6	0.98±0.10	1.07±0.12	0.83±0.09
miR组	6	1.08±0.12	1.01±0.11	0.94±0.10
过表达miR-545-3p组	6	1.65±0.18^abc	0.64±0.07^abc	0.52±0.06^abc
微泡+miR组	6	1.06±0.11	1.03±0.11	0.88±0.09
微泡+过表达miR-545-3p组	6	2.18±0.22^de	0.37±0.04^de	0.34±0.04^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	2.14±0.22	0.34±0.03	0.32±0.04
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	2.09±0.21	0.72±0.08^f	0.66±0.07^f

表3 各组细胞中miR-545-3p、HOXA3 mRNA 及蛋白表达（±s，n=6）

组别	例数	miR-545-3p	HOXA3 mRNA	HOXA3/β-actin
空白组	6	1.02±0.11	0.96±0.10	0.87±0.09
微泡组	6	0.98±0.10	1.07±0.12	0.83±0.09
miR组	6	1.08±0.12	1.01±0.11	0.94±0.10
过表达miR-545-3p组	6	1.65±0.18^abc	0.64±0.07^abc	0.52±0.06^abc
微泡+miR组	6	1.06±0.11	1.03±0.11	0.88±0.09
微泡+过表达miR-545-3p组	6	2.18±0.22^de	0.37±0.04^de	0.34±0.04^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	2.14±0.22	0.34±0.03	0.32±0.04
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	2.09±0.21	0.72±0.08^f	0.66±0.07^f

图3 细胞中PCNA 蛋白表达注：A 为空白组；B 为微泡组；C 为miR 组；D 为过表达miR-545-3p 组；E 为微泡+miR 组；F 为微泡+过表达miR-545-3p 组；G 为微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA 组；H 为微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3 组；PCNA：增殖细胞核抗原；HOXA3：同源盒基因3；pcDNA：空载体。

表4 各组细胞增殖率及PCNA 蛋白表达变化（±s）

组别	例数	增殖率（%）	PCNA/β-actin
空白组	6	89.47±9.01	0.72±0.08
微泡组	6	90.03±9.05	0.81±0.09
miR组	6	90.85±9.01	0.78±0.08
过表达miR-545-3p组	6	67.85±6.84^abc	0.52±0.06^abc
微泡+miR组	6	90.64±9.11	0.80±0.09
微泡+过表达miR-545-3p组	6	35.16±3.59^de	0.29±0.03^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	35.22±3.61	0.31±0.04
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	59.86±6.05^f	0.53±0.06^f

表4 各组细胞增殖率及PCNA 蛋白表达变化（±s）

组别	例数	增殖率（%）	PCNA/β-actin
空白组	6	89.47±9.01	0.72±0.08
微泡组	6	90.03±9.05	0.81±0.09
miR组	6	90.85±9.01	0.78±0.08
过表达miR-545-3p组	6	67.85±6.84^abc	0.52±0.06^abc
微泡+miR组	6	90.64±9.11	0.80±0.09
微泡+过表达miR-545-3p组	6	35.16±3.59^de	0.29±0.03^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	35.22±3.61	0.31±0.04
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	59.86±6.05^f	0.53±0.06^f

图4 各组细胞侵袭情况（×400）注：HOXA3：同源盒基因3；pcDNA：空载体。

图5 细胞中MMP9 的蛋白表达注：A 为空白组；B 为微泡组；C 为miR 组；D 为过表达miR-545-3p 组；E 为微泡+miR 组；F 为微泡+过表达miR-545-3p 组；G 为微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA 组；H 为微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3 组；MMP-9：金属基质蛋白酶；HOXA3：同源盒基因3；pcDNA：空载体。

表5 各组细胞侵袭数及MMP9 蛋白表达变化（±s）

组别	例数	侵袭数（个）	MMP-9/β-actin
空白组	6	205.31±20.84	1.08±0.11
微泡组	6	210.34±21.15	1.11±0.12
miR组	6	207.64±20.94	0.98±0.10
过表达miR-545-3p组	6	132.64±13.31^abc	0.75±0.08^abc
微泡+miR组	6	201.34±20.34	1.06±0.11
微泡+过表达miR-545-3p组	6	85.02±8.61^de	0.49±0.05^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	86.05±8.67	0.51±0.06
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	124.61±12.58^f	0.79±0.08^f

表5 各组细胞侵袭数及MMP9 蛋白表达变化（±s）

组别	例数	侵袭数（个）	MMP-9/β-actin
空白组	6	205.31±20.84	1.08±0.11
微泡组	6	210.34±21.15	1.11±0.12
miR组	6	207.64±20.94	0.98±0.10
过表达miR-545-3p组	6	132.64±13.31^abc	0.75±0.08^abc
微泡+miR组	6	201.34±20.34	1.06±0.11
微泡+过表达miR-545-3p组	6	85.02±8.61^de	0.49±0.05^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	86.05±8.67	0.51±0.06
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	124.61±12.58^f	0.79±0.08^f

图6 观察细胞凋亡变化注：HOXA3：同源盒基因3；pcDNA：空载体。

图7 细胞中Bax 蛋白表达注：A 为空白组；B 为微泡组；C 为miR 组；D 为过表达miR-545-3p 组；E 为微泡+miR 组；F 为微泡+过表达miR-545-3p 组；G 为微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA 组；H 为微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3 组；Bax：凋亡蛋白；HOXA3：同源盒基因3；pcDNA：空载体。

表6 各组细胞凋亡及Bax 蛋白表达变化（±s）

组别	例数	凋亡率（%）	Bax/β-actin
空白组	6	8.96±0.91	0.51±0.06
微泡组	6	9.08±0.92	0.59±0.06
miR组	6	9.11±0.93	0.53±0.06
过表达miR-545-3p组	6	16.62±1.71^abc	0.94±0.10^abc
微泡+miR组	6	9.21±0.94	0.61±0.07
微泡+过表达miR-545-3p组	6	27.09±2.75^de	1.45±0.15^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	26.94±2.71	1.42±0.15
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	17.15±1.78^f	1.03±0.11^f

表6 各组细胞凋亡及Bax 蛋白表达变化（±s）

组别	例数	凋亡率（%）	Bax/β-actin
空白组	6	8.96±0.91	0.51±0.06
微泡组	6	9.08±0.92	0.59±0.06
miR组	6	9.11±0.93	0.53±0.06
过表达miR-545-3p组	6	16.62±1.71^abc	0.94±0.10^abc
微泡+miR组	6	9.21±0.94	0.61±0.07
微泡+过表达miR-545-3p组	6	27.09±2.75^de	1.45±0.15^de
微泡+过表达miR-545-3p+pcDNA组	6	26.94±2.71	1.42±0.15
微泡+过表达miR-545-3p+HOXA3组	6	17.15±1.78^f	1.03±0.11^f

表7 各组裸鼠瘤体质量量变化变化（±s）

组别	例数	瘤体质量量（g）
对照组	6	0.89±0.09
微泡组	6	0.82±0.08
miR微泡组	6	0.85±0.09
miR-545-3p微泡组	6	0.44±0.05^abc

表7 各组裸鼠瘤体质量量变化变化（±s）

组别	例数	瘤体质量量（g）
对照组	6	0.89±0.09
微泡组	6	0.82±0.08
miR微泡组	6	0.85±0.09
miR-545-3p微泡组	6	0.44±0.05^abc

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Impact of ultrasound microbubbles-mediated miR-545-3p delivery on CRC proliferation， apoptosis，and invasion via HOXA3

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