乳腺癌腋窝淋巴结转移负荷的超声组学研究

doi:10.3877/cma.j.issn.2095-5782.2025.01.011

目的

研究乳腺癌腋窝淋巴结转移负荷的超声组学。

方法

选取2019 年11 月至2023 年1 月四川绵阳四〇四医院接受手术治疗的乳腺癌患者100 例。依据术后病理淋巴结转移情况分为高淋巴结转移负荷（HNB）组（n=43）和低淋巴结转移负荷（LNB）组（n=57）。分析2 组患者的一般临床资料、常规超声特征及影像组学特征。提取影像组学特征，使用组内相关系数（ICC）进行一致性分析。采用mRMR 和LASSO 回归算法，筛选与淋巴结转移负荷相关的影像组学特征。采用单因素Logistic 回归分析选取临床因素及常规超声特征。构建常规超声评分模型、影像组学评分模型和联合预测模型并对模型进行评价。

结果

从超声图像中最终筛选出10 个非0 的影像组学特征。影像组学评分（Rad-score）、常规超声评分及联合得分（Combine-score）在LNB 组和HNB 组间差异均有统计学意义（P＜0.05）。常规超声模型分别与影像组学模型、联合预测模型的受试者工作特征曲线下面积（AUC）比较差异有统计学意义（P＜0.05），而影像组学模型与联合预测模型的AUC 比较差异无统计学意义（P＞0.05）。Hosmer-Lemeshow 检验表明各模型拟合均较好（P＞0.05）。

结论

联合预测模型的鉴别能力优于常规超声模型和影像组学模型，提示影像组学特征联合常规超声特征用于预测乳腺癌腋窝高淋巴结转移负荷具有一定可行性。

关键词: 乳腺癌, 腋窝淋巴结, 转移负荷, 超声成像, 影像组学

Objective

To investigate the ultrasound radiomics of axillary lymph node metastasis burden in breast cancer.

Methods

A total of 100 patients with breast cancer who received surgical treatment in Mianyang 404 hospital， Sichuan Province from November 2019 to January 2023 were selected.According to the postoperative pathological status of lymph node metastasis， the patients were divided into high lymph node metastasis burden （HNB） group （n=43） and low lymph node metastasis burden （LNB） group （n=57）.The general clinical data， conventional ultrasound features and image omics features of the 2 groups were analyzed.The image omics features were extracted and the intra-group correlation coefficient （ICC） was used for consistency analysis.The mRMR and LASSO regression algorithms were used to screen the image omics features related to lymph node metastasis burden.Univariate Logistic regression analysis was used to select clinical factors and routine ultrasound features.The conventional ultrasound scoring model， imaging omics scoring model and joint prediction model were constructed and evaluated.

Results

Finally， 10 non-zero image omics features were screened out from ultrasonic images.There were significant differences in Radscore， conventional ultrasound score and combination-score between the LNB group and HNB group （P＜0.05）.There were statistically significant differences in the area under the receiver working characteristic curve（AUC） between conventional ultrasound model and imaging omics model and combined prediction model respectively （P＜0.05）， while there was no statistically significant difference in the AUC between imaging omics model and combined prediction model （P＞0.05）.The Hosmer-Lemeshow test showed that all models fit well （P＞0.05）.

Conclusion

The differential ability of the combined prediction model is better than that of conventional ultrasound model and imaging omics mode， suggesting that it is feasible for the combined imaging omics features and conventional ultrasound features to predict high axillary lymph node metastatic burden of breast cancer.

Key words: Breast cancer, Axillary lymph nodes, Metastatic load, Ultrasound imaging, Radiomics

图1 乳腺癌病灶勾画示意图 1A：原始图像；1B：分割图像。

表1 2 组患者临床病理特征比较

临床病理特征	LNB组（57例）	HNB组（43例）	t/χ²值	P值
年龄（岁， $\overset{ˉ}{x}$ ±s）	45.34±6.21	42.93±5.37	2.034	0.045
婚姻情况［例（%）］			0.107	0.743
已婚	52（91.23）	40（93.02）
未婚	5（8.77）	3（6.98）
生育情况［例（%）］			0.353	0.553
已育	48（84.21）	38（88.37）
未育	9（15.79）	5（11.63）
月经状况［例（%）］			0.103	0.748
未绝经	44（77.19）	32（74.42）
已绝经	13（22.81）	11（25.58）
肿瘤家族史［例（%）］			0.273	0.602
有	6（10.53）	6（13.95）
无	51（89.47）	37（86.05）
病理类型［例（%）］			1.427	0.490
导管癌	11（19.30）	12（27.91）
小叶癌	15（26.32）	8（18.60）
其他	31（54.39）	23（53.49）
组织学分级［例（%）］			20.067	＜0.001
Ⅰ	34（59.65）	8（18.60）
Ⅱ	16（28.07）	16（37.21）
Ⅲ	7（12.28）	19（44.19）
乳腺手术方式［例（%）	（%）］		0.235	0.628
保乳手术	10（17.54）	6（13.95）
乳房切除术	47（82.46）	37（86.05）
ER［例（%）］			0.086	0.770
阴性	17（29.82）	14（32.56）
阳性	40（70.18）	29（67.44）
PR［例（%）］			0.043	0.835
阴性	24（42.11）	19（44.19）
阳性	33（57.89）	24（55.81）
HER2［例（%）］			45.175	＜0.001
阴性	51（89.47）	10（23.26）
阳性	6（10.53）	33（76.74）
Ki-67表达［例（%）］			0.065	0.799
＜14%	9（15.79）	6（13.95）
≥14%	48（84.21）	37（86.05）
分子分型［例（%）］
Luminal A	5（8.77）	4（9.30）	0.355	0.641
Luminal B（HER2-）	27（47.37）	18（41.86）
Luminal B（HER2+）	8（14.04）	8（18.60）
HER2过表达	9（15.79）	8（18.60）
三阴性	8（14.04）	5（11.63）

表1 2 组患者临床病理特征比较

临床病理特征	LNB组（57例）	HNB组（43例）	t/χ²值	P值
年龄（岁， $\overset{ˉ}{x}$ ±s）	45.34±6.21	42.93±5.37	2.034	0.045
婚姻情况［例（%）］			0.107	0.743
已婚	52（91.23）	40（93.02）
未婚	5（8.77）	3（6.98）
生育情况［例（%）］			0.353	0.553
已育	48（84.21）	38（88.37）
未育	9（15.79）	5（11.63）
月经状况［例（%）］			0.103	0.748
未绝经	44（77.19）	32（74.42）
已绝经	13（22.81）	11（25.58）
肿瘤家族史［例（%）］			0.273	0.602
有	6（10.53）	6（13.95）
无	51（89.47）	37（86.05）
病理类型［例（%）］			1.427	0.490
导管癌	11（19.30）	12（27.91）
小叶癌	15（26.32）	8（18.60）
其他	31（54.39）	23（53.49）
组织学分级［例（%）］			20.067	＜0.001
Ⅰ	34（59.65）	8（18.60）
Ⅱ	16（28.07）	16（37.21）
Ⅲ	7（12.28）	19（44.19）
乳腺手术方式［例（%）	（%）］		0.235	0.628
保乳手术	10（17.54）	6（13.95）
乳房切除术	47（82.46）	37（86.05）
ER［例（%）］			0.086	0.770
阴性	17（29.82）	14（32.56）
阳性	40（70.18）	29（67.44）
PR［例（%）］			0.043	0.835
阴性	24（42.11）	19（44.19）
阳性	33（57.89）	24（55.81）
HER2［例（%）］			45.175	＜0.001
阴性	51（89.47）	10（23.26）
阳性	6（10.53）	33（76.74）
Ki-67表达［例（%）］			0.065	0.799
＜14%	9（15.79）	6（13.95）
≥14%	48（84.21）	37（86.05）
分子分型［例（%）］
Luminal A	5（8.77）	4（9.30）	0.355	0.641
Luminal B（HER2-）	27（47.37）	18（41.86）
Luminal B（HER2+）	8（14.04）	8（18.60）
HER2过表达	9（15.79）	8（18.60）
三阴性	8（14.04）	5（11.63）

表2 2 组的常规超声特征比较［例（%）］

常规超声特征	LNB组（57例）	HNB组（43例）	χ ²值	P值
肿瘤大小（mm）			4.399	0.036
＜20.0	20（35.09）	7（16.28）
≥20.0	37（64.91）	36（83.72）
淋巴结长径（mm）			6.229	0.013
＜20.0	44（77.19）	23（53.49）
≥20.0	13（22.81）	20（46.51）
淋巴结短径（mm）			5.200	0.023
＜8.6	33（57.89）	15（34.88）
≥8.6	24（42.11）	28（65.12）
长径/短径比值			0.240	0.624
＜1.8	28（49.12）	19（44.19）
≥1.8	29（50.88）	24（55.81）
腋窝可疑淋巴结（枚）			65.764	＜0.001
1～2	48（84.21）	1（2.33）
≥3	9（15.79）	42（97.67）
淋巴门情况			0.326	0.850
可见	36（63.16）	26（60.47）
部分可见	7（12.28）	7（16.28）
完全消失	14（24.56）	10（23.26）
所在象限			0.381	0.439
内上	8（14.04）	9（20.93）
内下	3（5.26）	2（4.65）
外上	29（50.88）	22（51.16）
外下	11（19.30）	6（13.95）
乳晕区	6（10.53）	4（9.30）
内部回声			17.156	＜0.001
均匀	41（71.93）	13（30.23）
不均匀	16（28.07）	30（69.77）
后方回声			2.522	0.112
未衰减	33（57.89）	18（41.86）
衰减或消失	24（42.11）	25（58.14）
形态			2.353	0.125
规则	34（59.65）	19（44.19）
不规则	23（40.35）	24（55.81）
边界			8.855	0.003
清晰	37（64.91）	15（34.88）
不清晰	20（35.09）	28（64.12）
边缘			0.608	0.435
光整	26（45.61）	23（53.49）
不光整	31（54.39）	20（46.51）
钙化			2.756	0.097
无	36（63.16）	20（46.51）
有	21（36.84）	23（53.49）
Alder血流分级			38.048	＜0.001
0～Ⅰ级	46（80.70）	8（18.60）
Ⅱ～Ⅲ级	11（19.30）	35（84.40）
BI-RADS分类			42.821	＜0.001
4a类	37（64.91）	4（9.30）
4b类	11（19.30）	6（13.95）
4c类	6（10.53）	11（25.58）
5类	3（5.26）	22（51.16）

表2 2 组的常规超声特征比较［例（%）］

常规超声特征	LNB组（57例）	HNB组（43例）	χ ²值	P值
肿瘤大小（mm）			4.399	0.036
＜20.0	20（35.09）	7（16.28）
≥20.0	37（64.91）	36（83.72）
淋巴结长径（mm）			6.229	0.013
＜20.0	44（77.19）	23（53.49）
≥20.0	13（22.81）	20（46.51）
淋巴结短径（mm）			5.200	0.023
＜8.6	33（57.89）	15（34.88）
≥8.6	24（42.11）	28（65.12）
长径/短径比值			0.240	0.624
＜1.8	28（49.12）	19（44.19）
≥1.8	29（50.88）	24（55.81）
腋窝可疑淋巴结（枚）			65.764	＜0.001
1～2	48（84.21）	1（2.33）
≥3	9（15.79）	42（97.67）
淋巴门情况			0.326	0.850
可见	36（63.16）	26（60.47）
部分可见	7（12.28）	7（16.28）
完全消失	14（24.56）	10（23.26）
所在象限			0.381	0.439
内上	8（14.04）	9（20.93）
内下	3（5.26）	2（4.65）
外上	29（50.88）	22（51.16）
外下	11（19.30）	6（13.95）
乳晕区	6（10.53）	4（9.30）
内部回声			17.156	＜0.001
均匀	41（71.93）	13（30.23）
不均匀	16（28.07）	30（69.77）
后方回声			2.522	0.112
未衰减	33（57.89）	18（41.86）
衰减或消失	24（42.11）	25（58.14）
形态			2.353	0.125
规则	34（59.65）	19（44.19）
不规则	23（40.35）	24（55.81）
边界			8.855	0.003
清晰	37（64.91）	15（34.88）
不清晰	20（35.09）	28（64.12）
边缘			0.608	0.435
光整	26（45.61）	23（53.49）
不光整	31（54.39）	20（46.51）
钙化			2.756	0.097
无	36（63.16）	20（46.51）
有	21（36.84）	23（53.49）
Alder血流分级			38.048	＜0.001
0～Ⅰ级	46（80.70）	8（18.60）
Ⅱ～Ⅲ级	11（19.30）	35（84.40）
BI-RADS分类			42.821	＜0.001
4a类	37（64.91）	4（9.30）
4b类	11（19.30）	6（13.95）
4c类	6（10.53）	11（25.58）
5类	3（5.26）	22（51.16）

表3 常规超声评分模型多因素Logistic 回归分析

变量	分类	β	SE	OR（95%CI）	P值
截距		-1.789	0.572	0.178（0.060～0.461）	0.007
年龄	≥44.14岁^a			1
	＜44.14岁	-0.532	1.259	1.695（0.860～3.664）	0.241
组织学分级	Ⅰ^a			1
	Ⅱ	0.931	0.728	1.237（0.751～2.392）	0.069
	Ⅲ	1.285	0.439	2.756（1.261～4.118）	0.010
HER2	阴性^a			1
	阳性	2.024	0.360	7.483（5.379～9.053）	0.001
淋巴结长径	＜20.0 mma			1
	≥20.0 mm	1.777	0.468	5.912（2.850～7.344）	0.005
淋巴结短径	＜8.6 mm^a			1
	≥8.6 mm	1.534	1.491	0.442（0.168～0.875）	0.021
腋窝可疑淋巴结枚数	1～2枚^a			1
	≥3枚	1.300	0.933	3.668（1.952～5.638）	0.012
肿瘤大小	＜20.0 mm^a			1
	≥20.0 mm	1.406	0.744	4.079（2.881～6.906）	0.010
内部回声	均匀^a			1
	不均匀	0.638	0.801	1.893（0.627～2.431）	0.315
边界	清晰^a			1
	不清晰	0.940	0.624	2.561（0.822～2.763）	0.067
Alder血流分级	0～Ⅰ级^a			1
	Ⅱ～Ⅲ级	1.764	0.485	5.836（3.114～6.975）	0.002
BI-RADS分类	4a类^a			1
	4b类	0.661	0.728	1.938（0.875～4.022）	0.186
	4c类	1.234	0.457	3.435（2.593～5.241）	0.020
	5类	1.797	0.438	6.031（2.543～8.472）	0.003

表3 常规超声评分模型多因素Logistic 回归分析

变量	分类	β	SE	OR（95%CI）	P值
截距		-1.789	0.572	0.178（0.060～0.461）	0.007
年龄	≥44.14岁^a			1
	＜44.14岁	-0.532	1.259	1.695（0.860～3.664）	0.241
组织学分级	Ⅰ^a			1
	Ⅱ	0.931	0.728	1.237（0.751～2.392）	0.069
	Ⅲ	1.285	0.439	2.756（1.261～4.118）	0.010
HER2	阴性^a			1
	阳性	2.024	0.360	7.483（5.379～9.053）	0.001
淋巴结长径	＜20.0 mma			1
	≥20.0 mm	1.777	0.468	5.912（2.850～7.344）	0.005
淋巴结短径	＜8.6 mm^a			1
	≥8.6 mm	1.534	1.491	0.442（0.168～0.875）	0.021
腋窝可疑淋巴结枚数	1～2枚^a			1
	≥3枚	1.300	0.933	3.668（1.952～5.638）	0.012
肿瘤大小	＜20.0 mm^a			1
	≥20.0 mm	1.406	0.744	4.079（2.881～6.906）	0.010
内部回声	均匀^a			1
	不均匀	0.638	0.801	1.893（0.627～2.431）	0.315
边界	清晰^a			1
	不清晰	0.940	0.624	2.561（0.822～2.763）	0.067
Alder血流分级	0～Ⅰ级^a			1
	Ⅱ～Ⅲ级	1.764	0.485	5.836（3.114～6.975）	0.002
BI-RADS分类	4a类^a			1
	4b类	0.661	0.728	1.938（0.875～4.022）	0.186
	4c类	1.234	0.457	3.435（2.593～5.241）	0.020
	5类	1.797	0.438	6.031（2.543～8.472）	0.003

图2 影像组学特征筛选 2A：使用LASSO 通过10 次交叉验证选择惩罚系数（λ），绘制λ 与二项偏差值的关系图；2B：影像组学特征的LASSO 系数分布。

图3 经mRMR 及LASSO 回归算法选择的特征

表4 联合预测广义线性回归模型

变量	分类	β	SE	OR（95%CI）	P值
截距		-0.610	2.360	1.544（0.552～3.497）	0.115
Rad-score		1.158		2.849（1.245～4.622）	＜0.001
HER2	阴性^a			1
	阳性	0.457	0.288	1.633（1.091～3.937）	＜0.001
肿瘤大小	＜20.0 mm^a			1
	≥20.0 mm	2.106	0.725	8.124（4.381～9.582）	0.005
淋巴结长径	＜20.0 mm^a			1
	≥20.0 mm	1.673	0.641	5.021（2.606～7.415）	0.003
腋窝可疑淋巴结枚数	1～2枚^a			1
	≥3枚	0.929	0.882	3.541（2.066～6.732）	0.010
淋巴结短径	＜8.6 mm^a			1
	≥8.6 mm	1.178	1.112	4.301（2.077～7.235）	0.014
组织学分级	Ⅰ^a			1
	Ⅱ	0.736	0.433	1.821（0.249～5.316）	0.134
	Ⅲ	2.017	0.926	3.437（1.500～7.318）	0.009
Alder血流分级	0～Ⅰ级^a			1
	Ⅱ～Ⅲ级	1.610	0.673	5.002（2.814～6.428）	0.008
BI-RADS分类	4a类^a			1
	4b类	0.562	0.324	1.754（0.628～3.812）	0.226
	4c类	1.447	0.856	4.251（2.863～8.433）	0.017
	5类	2.117	0.638	8.309（3.521～10.362）	＜0.001

表4 联合预测广义线性回归模型

变量	分类	β	SE	OR（95%CI）	P值
截距		-0.610	2.360	1.544（0.552～3.497）	0.115
Rad-score		1.158		2.849（1.245～4.622）	＜0.001
HER2	阴性^a			1
	阳性	0.457	0.288	1.633（1.091～3.937）	＜0.001
肿瘤大小	＜20.0 mm^a			1
	≥20.0 mm	2.106	0.725	8.124（4.381～9.582）	0.005
淋巴结长径	＜20.0 mm^a			1
	≥20.0 mm	1.673	0.641	5.021（2.606～7.415）	0.003
腋窝可疑淋巴结枚数	1～2枚^a			1
	≥3枚	0.929	0.882	3.541（2.066～6.732）	0.010
淋巴结短径	＜8.6 mm^a			1
	≥8.6 mm	1.178	1.112	4.301（2.077～7.235）	0.014
组织学分级	Ⅰ^a			1
	Ⅱ	0.736	0.433	1.821（0.249～5.316）	0.134
	Ⅲ	2.017	0.926	3.437（1.500～7.318）	0.009
Alder血流分级	0～Ⅰ级^a			1
	Ⅱ～Ⅲ级	1.610	0.673	5.002（2.814～6.428）	0.008
BI-RADS分类	4a类^a			1
	4b类	0.562	0.324	1.754（0.628～3.812）	0.226
	4c类	1.447	0.856	4.251（2.863～8.433）	0.017
	5类	2.117	0.638	8.309（3.521～10.362）	＜0.001

表5 各模型得分的组间比较［M（P₂₅，P₇₅）］

各评分模型	LNB组（57例）	HNB组（43例）	Z	P值
Rad-score	-1.442（-9.224， 0.714）	-0.634（-2.878， 25.113）	-4.374	＜0.001
常规超声评分	-1.272（-3.696， 0.916）	-0.591（-2.894， 0.916）	-4.275	＜0.001
Combine-score	-2.167（-8.553， 0.970）	-0.238（-3.018， 24.659）	-5.519	＜0.001

表5 各模型得分的组间比较［M（P₂₅，P₇₅）］

各评分模型	LNB组（57例）	HNB组（43例）	Z	P值
Rad-score	-1.442（-9.224， 0.714）	-0.634（-2.878， 25.113）	-4.374	＜0.001
常规超声评分	-1.272（-3.696， 0.916）	-0.591（-2.894， 0.916）	-4.275	＜0.001
Combine-score	-2.167（-8.553， 0.970）	-0.238（-3.018， 24.659）	-5.519	＜0.001

表6 各模型的诊断能力

各评分模型	AUC	95%CI	敏感度（%）	特异度（%）
影像组学模型	0.792	0.644～0.858	70.9	73.6
常规超声模型	0.725	0.635～0.852	57.2	77.0
联合预测模型	0.830	0.728～0.931	70.9	84.9

表6 各模型的诊断能力

各评分模型	AUC	95%CI	敏感度（%）	特异度（%）
影像组学模型	0.792	0.644～0.858	70.9	73.6
常规超声模型	0.725	0.635～0.852	57.2	77.0
联合预测模型	0.830	0.728～0.931	70.9	84.9

图4 模型的校准曲线及决策曲线分析 4A：校准曲线。横坐标代表结局事件（高淋巴结转移负荷）的预测概率，纵坐标代表结局事件发生的实际概率，对角线代表最佳模型预测结果，各预测模型的曲线与对角线越接近则拟合效果越好；4B：决策曲线。纵坐标表示净获益，横坐标表示阈值概率。

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Ultrasound omics study of axillary lymph node metastatic burden in breast cancer

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